Les captures humaines au débarquement fournissent une mesure utile de l'efficacité protectrice pour l'évaluation des répulsifs spatiaux à base de pyréthroïdes volatils

Parasites & Vecteurs volume 16, Numéro d'article : 90 (2023) Citer cet article

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La méthode Human Landing Capture (HLC), dans laquelle des volontaires humains collectent les moustiques qui se posent sur eux avant qu'ils ne puissent piquer, est utilisée pour quantifier l'exposition humaine aux moustiques vecteurs de maladies. La comparaison des HLC en présence et en l'absence d'interventions telles que les répulsifs est souvent utilisée pour mesurer l'efficacité protectrice (EP). Certains répulsifs ont de multiples actions, y compris l'inhibition de l'alimentation, par laquelle les moustiques peuvent être incapables de piquer même s'ils atterrissent sur un hôte. Une comparaison a été faite entre la PE du répulsif spatial pyréthrinoïde volatil (VPSR) transfluthrine déterminée à l'aide d'une méthode d'atterrissage (HLC) et d'une méthode de piqûre (permettant aux moustiques qui ont atterri de se nourrir de sang) pour évaluer si HLC est une méthode appropriée pour le estimation du PE personnel d'un VPSR.

Une étude de conception croisée à deux bras entièrement équilibrée a été menée à l'aide d'une cage en filet de 6 × 6 × 2 m dans un système semi-terrain. Des bandes de toile de jute (4 m × 0,1 m) traitées avec une dose de 5, 10, 15 ou 20 g de transfluthrine ont été évaluées par rapport à un témoin négatif apparié pour trois souches de moustiques Anopheles et Aedes aegypti élevés en laboratoire. Six répétitions ont été effectuées par dose en utilisant soit la méthode d'atterrissage, soit la méthode de morsure. Le nombre de moustiques recapturés a été analysé par régression binomiale négative, et les PE calculés à l'aide des deux méthodes ont été comparés par des parcelles de Bland-Altman.

Pour les anophèles, moins de moustiques se sont nourris de sang dans le bras piqueur qu'ils n'ont atterri dans le bras d'atterrissage (rapport des taux d'incidence = 0,87, intervalle de confiance à 95 % 0,81–0,93, P < 0,001). Pour Ae. aegypti, les morsures ont été surestimées d'environ 37 % avec la méthode d'atterrissage (taux d'incidence = 0,63, intervalle de confiance à 95 % 0,57–0,70, P = 0,001). Cependant, les PE calculés pour chaque méthode concordaient étroitement lorsqu'ils étaient testés par le graphique de Bland Altman.

La méthode HLC a conduit à une sous-estimation de l'inhibition de l'alimentation des moustiques en tant que mode d'action de la transfluthrine, et il y avait des différences dépendantes de l'espèce et de la dose dans la relation entre l'atterrissage et la piqûre. Cependant, les PE estimés étaient similaires entre les deux méthodes. Les résultats de cette étude indiquent que HLC peut être utilisé comme indicateur de l'EP personnelle pour l'évaluation d'un VPSR, en particulier lorsque les difficultés associées au dénombrement des moustiques nourris au sang sur le terrain sont prises en compte.

Des outils de lutte antivectorielle appropriés et efficaces font partie intégrante des programmes de lutte contre les maladies transmises par les moustiques dans le monde [1]. Cependant, une couverture incomplète et une mauvaise observance des interventions de lutte antivectorielle restent des défis majeurs dans la lutte contre le paludisme [2] et les arbovirus vecteurs [3]. De plus, certaines espèces vectrices du paludisme et des arbovirus ne sont pas totalement maîtrisées par les outils insecticides actuels car elles sont soit comportementalement résistantes (elles évitent le contact avec les insecticides en piquant ou en se reposant à l'extérieur, ou en piquant pendant la journée) soit physiologiquement résistantes (elles peuvent survivre au contact un insecticide) [4, 5]. Les vecteurs les plus efficaces du paludisme et des arbovirus sont très adaptés à l'homme (synanthropes) et sont donc le plus souvent rencontrés autour des habitations humaines, soit en intérieur [6], soit dans l'espace péridomestique [7]. Le premier a été un lieu cible majeur pour la lutte contre le paludisme au cours des trois dernières décennies grâce à l'utilisation de moustiquaires imprégnées d'insecticide et à la pulvérisation intradomiciliaire à effet rémanent [8], mais cibler uniquement les espaces intérieurs est insuffisant pour l'élimination du paludisme dans de nombreuses régions d'Afrique subsaharienne. régions [9]. Par conséquent, cibler également l'espace péridomestique avec des interventions de lutte antivectorielle contre les moustiques piqueurs à l'extérieur est une stratégie plus efficace, car de nombreuses personnes dans ces régions passent beaucoup de temps à l'extérieur pour des activités domestiques, où elles ne sont pas protégées contre les moustiques piqueurs, ce qui peut expliquer les effets résiduels. transmission du paludisme dans ces zones [10]. Idéalement, de nouvelles interventions de contrôle déployées dans l'espace péridomestique devraient prévenir les piqûres et tuer les moustiques pour fournir une protection personnelle et communautaire aux utilisateurs et aux non-utilisateurs de l'espace [11]. L'efficacité des répulsifs spatiaux à base de pyréthroïdes volatils (VPSR) comme moyen de protection contre les moustiques dans l'espace péridomestique reste une question de recherche sans réponse, et des méthodes robustes pour leur évaluation dans ce contexte sont nécessaires.

Le système semi-terrain (SFS) a été développé pour évaluer l'efficacité des outils de lutte antivectorielle dans un environnement contrôlé indemne de maladie [12]. Ce test biologique fournit une méthode alternative pratique pour l'évaluation des outils de lutte antivectorielle et évite certaines des difficultés associées aux essais sur le terrain, telles que la variation de la densité des moustiques, ainsi que la taille et la disposition des maisons [13]. Le SFS a été utilisé pour démontrer l'efficacité des VPSR [14, 15] en mesurant plusieurs résultats, y compris l'inhibition de l'alimentation sanguine, la reprise retardée de l'alimentation (désarmement), la mortalité retardée, la dissuasion et la réduction de la fécondité [16]. Cependant, pour maximiser la précision de la mesure de certains paramètres, tels que l'inhibition de l'alimentation sanguine et la mortalité retardée, il est nécessaire de recapturer tous les moustiques susceptibles d'être rencontrés lors d'une intervention. Le test de grande chambre ambiante d'Ifakara (I-LACT) est une grande cage installée à l'intérieur d'un SFS avec une surface qui se rapproche de celle d'un espace péridomestique typique, et a été conçu pour améliorer la recapture des moustiques relâchés. Les outils de contrôle des vecteurs extérieurs avec de multiples actions qui ont un impact sur l'alimentation des moustiques et induisent une incapacité sublétale ou une mortalité retardée peuvent être évalués avec plus de précision en utilisant l'I-LACT.

La méthode human landing catch (HLC) est une procédure par laquelle des volontaires humains attrapent des moustiques qui se posent sur eux avant qu'ils ne piquent, à l'aide d'un aspirateur buccal [17]. Cette procédure est généralement utilisée pour estimer l'efficacité protectrice (EP) des interventions de prévention des morsures, telles que les répulsifs [18,19,20]. Les répulsifs, en particulier les pyréthroïdes volatils, présentent divers modes d'action, y compris une interférence avec l'olfaction des moustiques, de sorte que tous les moustiques qui se posent sur un hôte ne sont pas capables de piquer. Ainsi, HLC peut sous-estimer l'EP complète d'une intervention de prévention des piqûres qui module la perception de l'hôte du moustique [21] ou le comportement d'alimentation du sang [22]. Par conséquent, une comparaison de la PE de la transfluthrine VPSR a été réalisée dans un I-LACT en utilisant soit HLC (ci-après « atterrissage ») ou en permettant aux moustiques d'interagir librement avec un volontaire et de se nourrir de sang sur eux (ci-après « mordant »).

L'I-LACT dans lequel l'expérience a été menée est une cage en filet de polyester mesurant 6 × 6 × 2 m fixée à l'intérieur d'un SFS situé à l'Ifakara Health Institute, Bagamoyo-Kingani, Tanzanie (Fig. 1). Les dimensions I-LACT représentent la taille approximative de l'espace péridomestique autour des maisons rurales tanzaniennes, où se déroule la plupart des activités domestiques [23]. Ce bioessai a été conçu pour assurer la récupération maximale des moustiques relâchés pour l'évaluation des outils de lutte antivectorielle. Des expériences préliminaires ont montré que le taux de recapture pour l'I-LACT est d'environ 90 %, alors que celui du compartiment SFS standard est d'environ 60 %. Le taux de recapture plus faible dans le SFS est dû à son toit élevé et à ses surfaces texturées, qui rendent difficile l'accès et la visualisation de tous les moustiques relâchés. Les côtés et le toit de l'I-LACT sont en filet de polyester, pour permettre la circulation de l'air, le sol et le filet sont de couleur blanche pour faciliter la collecte des moustiques après l'exposition car les moustiques peuvent être facilement vus sur le fond blanc. Le compartiment est scellé avec une fermeture éclair pour empêcher les moustiques de s'échapper et est protégé des prédateurs de moustiques grâce à l'élimination quotidienne des araignées et à l'utilisation d'appâts sucrés enrichis d'acide borique pour minimiser les fourmis charognards. L'I-LACT permet de réaliser des expériences contrôlées avec le lâcher simultané de plusieurs souches de moustiques de laboratoire. De plus, comme les moustiques élevés en laboratoire sont exempts de maladies, la réalisation de ces expériences avec des paramètres d'alimentation sanguine est considérée comme sûre. Pour l'expérience rapportée ici, deux I-LACT ont été utilisés, un pour les traitements et un pour les contrôles.

Photographie et schéma montrant le système semi-champ avec un test Ifakara en grande chambre ambiante (I-LACT; 6 × 6 × 2 m) dans chaque compartiment

Quatre souches de moustiques élevés en laboratoire ont été utilisées dans les expériences : la souche Ifakara d'Anopheles gambiae sensu stricto (ss) entièrement sensible aux pyréthroïdes ; la souche Kisumu d'Anopheles gambiae ss résistante aux pyréthrinoïdes (résistance knock-down; KDR); la souche Anopheles funestus FUMOZ résistante aux pyréthroïdes (résistance métabolique) ; et la souche Aedes aegypti Bagamoyo sensible aux pyréthroïdes (tableau 1). Les colonies de ces souches sont maintenues selon les recommandations du MR4 [24]. Les larves sont nourries avec des flocons de poisson TetraMin (Tetra, UK), et les adultes avec 10% de sucre ad libitum ; les femelles sont nourries avec du sang de vache membranaire pour la production d'œufs. Les colonies sont maintenues sous environ 12 h : 12 h de lumière : obscurité (lumière naturelle) à 27 ± 5 °C et 70 ± 30 % d'humidité relative (RH).

Des moustiques nullipares âgés de 3 à 8 jours ont été utilisés pour les expériences. Les moustiques ont été sélectionnés en plaçant une main près de leur cage, et ceux qui ont tenté de mordre agressivement ont été aspirés dans des gobelets en papier. Lorsque deux souches de moustiques de morphologie similaire ont été libérées simultanément, un pigment fluorescent rouge (Swada, Cheshire, Royaume-Uni) a été utilisé pour marquer les individus de l'une des souches afin que les souches puissent être distinguées. Les moustiques ont été marqués en époussetant le couvercle en maille de la tasse avec une brosse pour créer un nuage de pigment qui s'est déposé sur les moustiques. Après marquage, les moustiques ont été aspirés dans des cages de 10 × 10 × 10 cm. Les moustiques ont été transférés de l'insectarium au SFS dans un sac en tissu noir pour éviter qu'ils ne soient endommagés par le vent. Les moustiques Aedes ont été privés de sucre pendant 12 h et les moustiques Anopheles pendant 6 h avant le début des expériences, afin de maximiser leur avidité sans induire de surmortalité. Avant chaque expérience, les moustiques ont été acclimatés pendant 45 min dans le couloir du SFS, qui est séparé de l'espace expérimental par des bâches en polyuréthane pour éviter que les moustiques n'entrent en contact avec les insecticides testés.

Des tests de sensibilité physiologique à la transfluthrine ont été réalisés pour chaque souche de moustique avant le début des expériences en semi-terrain. Les tests ont été effectués à l'aide de tests biologiques en tube conformément aux directives de l'Organisation mondiale de la santé (OMS) [25]. Comme il n'y a pas de dose discriminante recommandée de transfluthrine pour tester l'état de sensibilité de ces moustiques, des papiers imprégnés de transfluthrine aux doses proposées par Sukkanon et al. [26] ont été utilisés. Cinq dilutions en série de concentré émulsifiable (EC) ont été préparées en mélangeant avec de l'acétone et de l'huile de silicone dans des tubes Falcon individuels. Les concentrations de transfluthrine EC étaient de 0,00125 %, 0,0025 %, 0,005 %, 0,01 %, 0,02 %, 0,04 %, 0,08 % et 0,1 % pour les anophèles, et de 0,003125 %, 0,00625 %, 0,125 %, 0,025 %, 0,05 % et 0 .1% pour Ae. aegypti. Des papiers filtres Whatman grade 1 (12 × 15 cm; Whatman International, Banbury, Royaume-Uni) ont été préparés par imprégnation avec les concentrations de transfluthrine EC. Pour chaque papier filtre, 2 ml de transfluthrine EC diluée ont été utilisés. Les papiers imprégnés ont été séchés à l'air à l'ombre à température ambiante, puis enveloppés dans du papier d'aluminium et réfrigérés à 4 °C avant d'être utilisés dans les tests qui ont été effectués le même jour. Les papiers ont été détruits après l'expérience.

Cent cinquante moustiques âgés de 3 à 5 jours non nourris de sang ont été exposés au papier traité à la transfluthrine ou au témoin pendant 1 h. Les moustiques ont ensuite reçu une solution de saccharose à 10 % et maintenus à environ 27 °C et 80 % HR pour la détermination de la mortalité sur 24 h. Chaque dilution a été testée quatre fois.

La concentration discriminante (DC) pour Anopheles (tableau 4) a été utilisée pour tester le statut de sensibilité d'An. gambiae (souche Kisumu ; KDR) et An. funestus (souche FUMOZ). La même procédure a été utilisée que dans le test de sensibilité, et les mêmes nombres de moustiques ont été exposés au papier traité à la transfluthrine selon le DC obtenu.

Des sacs en toile de jute (fabriqués à partir de fibres de Corchorus olitorius) ont été achetés localement, lavés avec de la poudre détergente (OMO) et de l'eau, et séchés à la lumière directe du soleil. Une série de concentrations de transfluthrine EC (Bayothrin EC; Bayer, Monheim am Rhein, Allemagne) a été préparée. Des émanateurs d'insecticide ciblé en avant-toit (EPTI) comprenant des bandes de jute de 4 m × 0,1 m traitées avec 5 g, 10 g, 15 g ou 20 g de transfluthrine [27] ont été utilisés pour les expériences avec les anophèles. Pour les moustiques Aedes, des émanateurs passifs de transfluthrine autonomes (FTPE) [28] comprenant des bandes de toile de jute de 5 m × 0,1 m traitées avec les quatre mêmes doses de transfluthrine ont été utilisés. Les contrôles négatifs ont été préparés de la même manière avec de l'eau.

Une expérience dose-réponse croisée entièrement équilibrée a été menée à l'aide de deux chambres I-LACT du SFS, une pour le traitement et une pour le contrôle, dans laquelle les moustiques pouvaient interagir avec les volontaires humains (Fig. 2). Comme les expériences précédentes n'ont montré aucune différence dans le nombre de moustiques collectés entre les chambres, les émanateurs traités et non traités ont été fixés aux chambres respectives pendant la durée de l'expérience pour éviter toute contamination potentielle. Chaque jour expérimental, une répétition pour le mordant et une pour l'atterrissage ont été réalisées avec les mêmes volontaires. Un réplicat comprenait 1 h d'exposition au traitement (transfluthrine) ou au contrôle négatif. Pour simuler un environnement péridomestique extérieur, le mordant ou l'atterrissage a été effectué à 2 m de l'extrémité à l'intérieur de l'I-LACT (Fig. 3). Quatre doses d'émanateurs traités à la transfluthrine (5 g, 10 g, 15 g et 20 g) ont été évaluées consécutivement. Chaque dose a été testée pour six répétitions, après quoi l'émanateur avec la concentration suivante la plus élevée de transfluthrine a été utilisé.

Organigramme montrant les différentes itérations des expériences menées dans cette étude

Représentation schématique de l'I-LACT utilisé pour les expériences. a Mise en place de l'expérience avec des bandes insecticides ciblées positionnées en avant-toit (EPTI) imprégnées de transfluthrine contre les moustiques anophèles. b Mise en place de l'expérience avec des émanateurs passifs de transfluthrine autonomes (FTPE) contre Aedes aegypti

Deux hommes volontaires âgés de 25 à 40 ans ont été recrutés par consentement éclairé écrit. Les volontaires étaient des non-fumeurs et des buveurs non alcoolisés et n'utilisaient pas de cosmétiques parfumés avant l'expérience pour minimiser l'hétérogénéité de leur attirance pour les moustiques [29]. Afin d'homogénéiser la zone de piqûre des moustiques (genoux et chevilles), les volontaires portaient des chaussures fermées et une veste anti-insectes (Fig. 3). Les volontaires ont été alternés entre les compartiments (traitements) après chaque jour expérimental (un jour pour l'atterrissage et le lendemain pour la piqûre) pour tenir compte de l'attractivité différentielle pour les moustiques entre les individus [30]. La température et l'humidité ont été enregistrées à l'intérieur de l'un des I-LACT à l'aide d'un enregistreur de données Tiny Tag Gemini (Chichester, West Sussex, Royaume-Uni). Pour assurer la vaporisation de la transfluthrine, les expériences ont été menées à des températures supérieures à 23 ºC [31].

A chaque jour expérimental, le traitement et le contrôle ont été alloués à l'une des deux chambres de l'I-LACT 45 min avant le début de l'expérience, pour permettre à l'émanation de la transfluthrine d'avoir commencé avant le début de l'expérience. L'expérience a commencé lorsque le volontaire s'est assis sur la chaise et les moustiques ont été relâchés dans la chambre de l'I-LACT à partir des cages de libération, qui ont été ouvertes en tirant une ficelle (Fig. 3).

Le résultat principal était les moustiques recapturés, mesurés en nombre de HLC avec la méthode d'atterrissage et en nombre de moustiques nourris au sang avec la méthode de piqûre. Le résultat secondaire était la PE, qui a été mesurée en comparant le nombre de moustiques recapturés par rapport à ceux du témoin correspondant.

Pour simuler le placement sur un avant-toit, les EPTI ont été montés au sommet de supports métalliques mesurant 1,6 × 1,6 × 2 m, qui ont été placés à l'intérieur de la cage à 2 m du volontaire qui était assis devant la cage (Fig. 3) . Un total de 60 moustiques comprenant 20 moustiques de chacune des trois souches - An. résistant aux pyréthroïdes. gambiae ss (souche Kisumu ; KDR), An. sensible aux pyréthroïdes. gambiae ss (souche Ifakara) et An. funestus (souche FUMOZ) - ont été libérés par réplicat (Fig. 2). Chaque jour de l'expérience, une répétition (utilisant la méthode d'atterrissage ou de morsure) a été effectuée entre 18 h 30 et 19 h 30, suivie d'une deuxième répétition, qui a été effectuée entre 20 h 30 et 21 h 30. Les méthodes, c'est-à-dire l'atterrissage ou la piqûre, ont été alternées toutes les trois répétitions, pour s'assurer que les différences possibles dans la réponse de recherche d'hôte des moustiques en raison de leurs rythmes circadiens pouvaient être prises en compte.

Deux FTPE ont été positionnés au sol à 2,5 m de distance de part et d'autre du volontaire et à 2 m du fond de la chambre (Fig. 3). Cinquante Ae sensibles aux pyréthroïdes. des moustiques aegypti (souche Bagamoyo) ont ensuite été relâchés dans la chambre (Fig. 2). Au total, trois répétitions pour l'expérience de piqûre et trois pour la méthode d'atterrissage ont été réalisées sur 3 jours consécutifs, entre 06h30 et 07h30 pour la première et entre 08h30 et 09h30 pour la seconde. Cet ordre a été inversé pour les 3 jours expérimentaux restants, la méthode d'atterrissage étant effectuée en premier pour contrôler le biais temporel lors de la comparaison des résultats des deux méthodes, qui auraient pu être affectés par la température et le rythme circadien des moustiques.

Chaque jour des expériences, un volontaire a été affecté soit à la chambre de traitement soit à la chambre de contrôle. Au cours des expériences, le volontaire s'est assis sur une chaise et les moustiques ont été autorisés à voler librement et à se nourrir dans la zone située entre le genou et la cheville [32]. À la fin de la période d'exposition, les moustiques ont été recueillis à l'intérieur de la chambre de moustiquaire pendant 45 à 60 min. Tous les moustiques renversés et au repos ont été localisés (des torches frontales ont été utilisées pour cela la nuit) et aspirés du sol et des murs de la chambre I-LACT, à l'aide d'aspirateurs buccaux, puis placés dans des gobelets en papier, avec pas plus de 25 moustiques par tasse pour minimiser la mortalité qui peut survenir lorsque les moustiques interagissent les uns avec les autres à des densités élevées. Les moustiques ont été immédiatement transportés à l'insectarium et notés comme nourris ou non.

Chaque jour des expériences, un volontaire a été affecté soit à la chambre de traitement soit à la chambre de contrôle. Les volontaires affectés au contrôle n'étaient pas autorisés à entrer dans le compartiment traité pour quelque raison que ce soit avant le début de l'expérience. Les volontaires ont aspiré doucement les moustiques qui se sont posés sur eux dans la zone située entre le genou et la cheville en utilisant des aspirateurs buccaux (méthode HLC). Ces moustiques ont été placés dans un gobelet en papier; une tasse fraîche a été utilisée après chaque période de collecte de 15 minutes. Après chaque période de collecte de 15 minutes, les gobelets en papier ont été placés dans un récipient en plastique scellé pour éviter l'exposition des moustiques à la transfluthrine ; ainsi, les moustiques ont été efficacement retirés de l'expérience lors de la collecte. L'expérience s'est terminée après 1 h et tous les moustiques restants ont été collectés par aspiration et placés dans des tasses. Toutes les coupelles contenant des moustiques ont été transportées à l'insectarium pour comptage et enregistrement d'autres données. Des lampes frontales étaient portées pour localiser et collecter les moustiques anophèles lorsque les expériences étaient menées le soir.

Les données des tests de sensibilité de l'OMS sont rapportées sous la forme du pourcentage moyen de mortalité sur 24 h des quatre répétitions. Une analyse de régression probit a été utilisée pour calculer le DC de la transfluthrine à partir de la dose létale (LD) nécessaire pour tuer 99 % des moustiques (LD99), où le DC équivaut à 2 × LD99.

Les analyses des données expérimentales ont été effectuées dans le logiciel statistique Stata 14 (Stata Corp) [33]. Des analyses descriptives ont été menées pour générer la proportion moyenne de moustiques nourris ou débarqués avec l'intervalle de confiance (IC) à 95 % respectif, qui sont présentés dans les graphiques.

Pour comparer la piqûre et l'atterrissage dans le traitement et le contrôle, le nombre de moustiques capturés à l'aide de HLC dans l'expérience d'atterrissage et le nombre de moustiques qui se sont nourris dans l'expérience de piqûre ont été fusionnés pour créer une seule variable nommée «recapture». Les moustiques recapturés ont été modélisés à l'aide de distributions de probabilité binomiales négatives avec la fonction de lien logit. La méthode de collecte (atterrissage vs piqûre), le traitement, la dose, le volontaire et les espèces de moustiques ont été traités comme des effets fixes catégoriels indépendants. La température et l'humidité ont été ajoutées au modèle en tant que variables continues. Les PE ont été calculés à partir du risque relatif (RR), en utilisant la formule (1 − RR).

En outre, la comparaison des moustiques piqueurs et débarquants à différentes doses a été évaluée à l'aide de distributions de probabilité binomiales négatives avec la fonction de lien logit. Le nombre de moustiques nourris ou débarqués, le traitement, la dose, les volontaires et les espèces de moustiques ont été traités comme des effets fixes catégoriels indépendants. La température et l'humidité ont été ajoutées au modèle en tant que variables continues. Les PE ont été calculés à partir du RR en utilisant la formule (1 − RR).

De plus, pour la comparaison entre les méthodes de morsure et d'atterrissage, des diagrammes de Bland-Altman ont été utilisés pour évaluer l'accord du PE mesuré par les deux méthodes de collecte et pour examiner toute différence systématique (biais fixe) entre les mesures [26].

Une dose-réponse claire a été observée pour la mortalité (tableau 2). La DC finale pour chaque espèce a été obtenue en doublant la DL99 estimée (tableau 3). Le DC pour An. gambiae (souche Ifakara) était de 0,290 %, tandis que pour Ae. aegypti, il était de 0,068 %. Un. gambiae (souche Kisumu : KDR) et An. funestus (souche FUMOZ) du laboratoire étaient totalement sensibles à la transfluthrine à DC 0,29 % (mortalité > 98 % ; Tableau 4).

Au cours des expériences avec les moustiques anophèles, la température moyenne était de 25,5 °C (24,5–27 °C) et l'humidité relative moyenne de 70,2 % (61,7–76,1 %). Pour les expériences avec les moustiques Aedes, la température moyenne était de 27,1 °C (25,7–28,5 °C) et l'HR moyenne de 90,0 % (89,0–90,8 %). Nous n'avons pas pu mesurer le débit d'air à l'intérieur de la chambre I-LACT avec l'anémomètre situé sur le site.

Pour toutes les expériences et toutes les souches de moustiques, le taux de recapture dans l'I-LACT était supérieur à celui habituellement observé pour l'ensemble du compartiment du SFS. Pour les moustiques anophèles, la recapture était de 427/480 (89%) dans le traitement et de 453/480 (95%) dans le contrôle. Pour Ae. aegypti, la recapture était de 1445/1600 (90%) dans le traitement et de 1565/1600 (98%) dans le contrôle.

En présence de transfluthrine, moins de moustiques anophèles femelles (souches Ifakara, Kisumu et FUMOZ) ont été capturées en utilisant la méthode de piqûre par rapport à la méthode d'atterrissage [incidence rate ratio (IRR) = 0,82, IC à 95 % 0,74–0,91, P < 0,0001]. Une différence similaire, mais moins prononcée, a été observée entre les méthodes de morsure et d'atterrissage pour les témoins (IRR = 0,90, IC à 95 % 0,82–0,97, P < 0,001) (Tableau 5).

En ce qui concerne les effets d'espèce (Fig. 4; Tableau 5), la proportion globale de moustiques capturés lorsqu'ils se nourrissaient était inférieure à celle des moustiques recapturés par HLC pour An. gambiae ss (IRR = 0,77, IC à 95 % 0,63–0,94, P < 0,01) et An. funestus (IRR = 0,75, IC à 95 % 0,63–0,89, P < 0,001). Les données n'étaient pas significativement différentes pour An. gambiae ss (souche Kisumu) (IRR = 0,97, IC à 95 % 0,80–1,17, P > 0,05).

Proportion de moustiques recapturés à l'aide de la méthode HLC ou de la méthode de piqûre pour toutes les espèces et souches de moustiques utilisées dans cette étude

Pour Ae. aegypti, il y avait une plus grande différence globale dans la proportion de moustiques recapturés entre les expériences de piqûre et d'atterrissage (IRR = 0,63, IC à 95 % 0,57–0,70, P = 0,001). Les résultats des expériences d'atterrissage et de morsure étaient significativement différents à la fois pour le traitement (IRR = 0,56, IC à 95 % 0,46-0,67, P = 0,01) et le contrôle (IRR = 0,70, IC à 95 % 0,64-0,76, P = 0,001) (Tableau 6).

Le diagramme de Bland – Altman (Fig. 5) des PE a montré qu'il y avait un accord cohérent dans les résultats entre les méthodes de morsure et d'atterrissage. Pour les moustiques anophèles, la différence moyenne était de -4,75 et les limites d'accord étaient comprises entre -25,57 et 16,07. Alors que la différence globale de PE mesurée par l'atterrissage était similaire à celle de la morsure, et qu'il n'y avait pas de biais systématique entre les méthodes, les limites d'accord étaient larges, indiquant que des estimations précises de l'inhibition de l'alimentation ne sont pas possibles avec la méthode HLC. La différence a été réduite à mesure que l'EP moyen mesuré de l'intervention augmentait, indiquant que les résultats des deux méthodes étaient plus similaires lorsque les interventions étaient plus efficaces (Fig. 5).

Comparaison Bland-Altman de l'efficacité protectrice déterminée par des méthodes d'atterrissage ou de morsure

Dans l'ensemble, une dose-réponse claire dans la PE a été observée pour toutes les espèces pour les deux méthodes. Un PE plus élevé a été déterminé en utilisant la méthode de morsure par rapport à la méthode d'atterrissage pour An. gambiae ss, An. funestus et Ae. aegypti; cette différence était particulièrement prononcée pour Ae. aegypti à de faibles concentrations de transfluthrine. Cependant, la différence relative a diminué à des concentrations de transfluthrine plus élevées, et lorsque la transfluthrine a été appliquée à une dose de 20 g, il n'y avait aucune différence dans l'EP calculée entre les méthodes pour aucune des espèces (Fig. 4).

La méthode HLC est l'étalon-or pour la mesure de l'exposition humaine aux vecteurs et a été largement utilisée pour l'évaluation de différents outils de lutte antivectorielle [17]. Le taux d'atterrissage humain donne une approximation du nombre de moustiques qui pourraient piquer une personne à un moment et à un endroit donnés [34, 35]. Pour les agents pathogènes à transmission vectorielle, les piqûres de vecteurs sont essentielles à la transmission de la maladie, et celles-ci, ainsi que la mortalité quotidienne des moustiques, sont les paramètres les plus importants pour la détermination du risque de maladie par modélisation mathématique [36].

Il y avait des preuves que la transfluthrine induisait une inhibition de l'alimentation, car la différence de morsure par rapport à l'atterrissage était plus grande dans le bras transfluthrine que dans le bras témoin aux doses plus faibles. Cependant, le PE mesuré par la méthode d'atterrissage et la méthode de piqûre s'accordent largement sur toutes les espèces et les doses testées. Les différences entre les résultats des méthodes étaient les plus faibles aux doses de transfluthrine les plus élevées (les plus efficaces) pour Ae. aegypti et An. gambiae (souche Kisumu ; KDR). Bien qu'il y ait des différences dans les résultats entre les expériences d'atterrissage et de morsure, les parcelles de Bland – Altman ont montré qu'il y avait un bon accord entre le PE mesuré par chaque méthode. Nous suggérons donc que les HLC sont une approximation raisonnable des morsures et peuvent être utilisées comme substitut à l'alimentation sanguine dans l'évaluation sur le terrain de la transfluthrine afin de limiter le risque de transmission de maladies à transmission vectorielle [37].

Une proportion plus élevée de moustiques anophèles ont été capturés avec la méthode d'atterrissage qu'avec la méthode de piqûre. Ce fut aussi systématiquement le cas pour Ae. aegypti lorsque les méthodes ont été comparées entre les doses de transfluthrine. Cependant, cette différence n'était pas aussi prononcée avec An. gambiae Kisumu (KDR), qui est un moustique résistant aux pyréthroïdes. Cependant, cette résistance n'a pas beaucoup d'impact sur le comportement d'atterrissage dans le cadre utilisé ici [27], ainsi, cette absence de différence pourrait être due au hasard. Une évaluation plus approfondie des méthodes d'atterrissage par rapport aux méthodes de morsure est en cours, en utilisant des produits formulés dans des expériences semi-terrain et expérimentales en hutte, pour voir si elles confirment les résultats de cette étude. Les différences entre la piqûre et l'atterrissage observées pour d'autres moustiques vecteurs en présence de transfluthrine peuvent s'expliquer par des modifications comportementales, en ce sens que les moustiques peuvent atterrir mais sont empêchés de se nourrir en raison d'effets sublétaux sur le traitement des odeurs. Plusieurs études ont rapporté une inhibition de l'alimentation induite par les pyréthroïdes volatils [38, 39] et le pyrèthre [40], et il a été émis l'hypothèse que les premiers interagissent avec les capteurs olfactifs et modifient ainsi la capacité du moustique à se nourrir [41]. Des études en laboratoire utilisant l'alimentation membranaire ont également montré des réductions significatives des comportements de recherche d'hôte (atterrissage, sondage et alimentation sanguine) d'Ae. aegypti exposés à des émanateurs passifs de transfluthrine [42]. Une étude récente sur Ae en cage. aegypti, utilisant des émanateurs passifs de métofluthrine, a montré une réduction des taux de sondage des moustiques, utilisée comme proxy pour la piqûre, qui était dose-dépendante [43].

Le SFS fournit un environnement utilisateur simulé où l'évaluation initiale des interventions de prévention des morsures à l'extérieur et à l'intérieur peut être effectuée [44]. Cependant, des études antérieures ont montré que, lorsque tout le compartiment du SFS est utilisé, la recapture des moustiques relâchés est inférieure à 100 % [14, 45,46,47]. Lorsqu'une partie des moustiques exposés ne sont pas récupérés, ils ne sont donc pas pris en compte dans l'analyse statistique, ce qui peut biaiser les résultats. L'I-LACT a été conçu pour l'évaluation des outils de lutte antivectorielle en plein air, en particulier ceux qui ont de multiples actions au-delà de la réduction des débarquements de moustiques, comme l'inhibition de l'alimentation, le renversement et la mortalité retardée, dans le but de résoudre ce problème.

L'I-LACT a des côtés composés d'un filet qui sert à égaliser les conditions climatiques entre l'intérieur et l'extérieur de la chambre. Sa surface au sol, 30 m2, représente celle d'un espace péridomestique type [23], zone au sein de laquelle se déploierait l'intervention testée. De plus, l'I-LACT est suffisamment grand pour accueillir des volontaires humains, afin de permettre une interaction homme-moustique. Cette interaction est importante car elle imite ce qui se passe lors de la recherche d'hôtes, contrairement à l'expérience bras dans la cage dans laquelle les moustiques sont placés près du bras d'un individu [48], ou où les moustiques sont confinés dans de petites cages [23] pour l'évaluation de mortalité retardée causée par l'exposition aux insecticides, ce qui peut biaiser les résultats. Par exemple, lorsque les moustiques sont détenus dans un espace proche de l'émanateur, leur mortalité augmentera [49], et sera probablement plus élevée que lorsqu'ils sont libres de s'éloigner de la source de l'insecticide. L'I-LACT peut également être un test biologique utile pour l'évaluation d'autres outils de contrôle des vecteurs extérieurs qui conduisent à des réponses multiples, y compris l'inhibition, la mortalité et l'inhibition de l'alimentation sanguine pendant la recherche de l'hôte. Il permet également l'utilisation d'un nombre constamment élevé de moustiques indemnes de maladies dans des expériences semi-terrain pour s'assurer que la puissance statistique est élevée.

Une recapture d'environ 90 % des moustiques relâchés a été démontrée avec le test biologique I-LACT. Ce taux de recapture élevé permet d'évaluer pleinement les multiples effets des pyréthrinoïdes volatils sur les moustiques exposés. Les pyréthrinoïdes volatils exercent plusieurs résultats mesurables sur les moustiques exposés, notamment la répulsion [50], l'inhibition de l'alimentation sanguine [42], le désarmement [16], le renversement (incapacité sublétale) [39] et la mortalité [39, 51]. Parmi ces résultats, seule la répulsion peut être évaluée de manière appropriée par HLC, car seuls les moustiques qui atterrissent sont pris en compte dans l'analyse. D'autres résultats tels que la mortalité ou le renversement peuvent ne pas être entièrement évalués par HLC [28, 45], car les moustiques passeront plus de temps en contact avec le dispositif traité pendant qu'ils se nourrissent de sang, ce qui peut augmenter la mortalité. À l'inverse, les moustiques nourris au sang montrent une meilleure survie lorsqu'ils sont exposés aux pyréthrinoïdes [52]. Bien que ces paramètres supplémentaires soient régulièrement évalués dans des essais expérimentaux en hutte de pyréthrinoïdes appliqués sur des moustiquaires imprégnées d'insecticide [53] et corrélés avec les résultats d'essais cliniques, les lignes directrices pour les émanateurs ambiants et les serpentins anti-moustiques [54], ainsi que les répulsifs spatiaux [ 55], se concentrent principalement sur l'atterrissage des moustiques. La mesure de ces paramètres supplémentaires est importante pour comprendre l'impact total des VPSR lorsqu'ils sont appliqués à grande échelle, et peut être utilisé pour la modélisation mathématique [56] afin de mieux comprendre les profils de produits cibles et les corrélats entomologiques de l'impact.

L'importance de plusieurs critères d'évaluation du traitement à la transfluthrine au-delà de la seule prévention des piqûres a été démontrée dans un essai contrôlé randomisé (ECR) en Indonésie, où il n'y avait pas de protection significative contre les atterrissages de moustiques offerts par les émanateurs de transfluthrine par rapport au contrôle, mais les cas cliniques de paludisme étaient significativement réduite [57]. Ces résultats suggèrent qu'il existe certaines limites à l'utilisation de la méthode HLC uniquement pour mesurer l'efficacité des pyréthrinoïdes volatils sur le terrain, et d'autres critères d'évaluation devraient être évalués dans les ECR sur les pyréthrinoïdes volatils, y compris l'indice sanguin humain [58] comme indicateur de l'inhibition de l'alimentation sanguine. et les estimations de la survie de la population comme indicateur de la mortalité [59]. Un récent essai randomisé en grappes d'un émanateur passif de transfluthrine à Iquitos, au Pérou, a démontré une réduction de l'incidence des arbovirus ainsi que d'Ae. aegypti l'abondance et la proportion de moustiques gorgés de sang [60], suggérant l'importance de la mortalité et de l'inhibition de l'alimentation hématogène pour les applications de santé publique des pyréthrinoïdes volatils.

L'I-LACT a été utilisé pour réaliser une expérience dose-réponse conçue pour comparer les PE de différentes doses de transfluthrine, telles que déterminées en utilisant une méthode d'atterrissage ou de morsure. Un court temps d'exposition a été utilisé dans les expériences pour imiter la vie réelle, car les moustiques ne sont susceptibles d'être exposés à un traitement que pendant une courte période de temps avant que leurs réponses comportementales ne soient déclenchées [41]. Il n'y a pas eu d'interaction entre le traitement et les espèces, indiquant que la transfluthrine utilisée aux concentrations de cette expérience induit une protection contre toutes les espèces de moustiques testées, quel que soit leur mécanisme de résistance, en accord avec les travaux antérieurs [27]. Le PE calculé était similaire entre les expériences d'atterrissage et de morsure. Les résultats de cette étude concordent avec ceux d'une étude de terrain entreprise en Tanzanie par Ogoma et al. [31], qui ont montré que des bandes de jute traitées à la transfluthrine à des doses comprises entre 5 et 15 g réduisaient de manière similaire le nombre d'atterrissages de moustiques dans l'espace péridomestique pour plusieurs espèces d'anophèles vecteurs. Ces résultats indiquent que, dans une zone où les moustiques piquent à l'extérieur, le tissu traité avec la dose la plus faible pourrait être utilisé à la fois pour protéger les humains des piqûres de moustiques et pour assurer la protection de la communauté, tout en maximisant la sécurité humaine. Un PE constant de 30 % sur une période de plusieurs mois obtenu avec un produit à forte conformité d'usage conférerait une plus grande protection que l'utilisation d'un produit à PE supérieur mais à faible conformité d'usage [61].

Le PE de l'ordre de 30% contre Ae. aegypti et Anopheles obtenus avec la transfluthrine à la dose la plus faible de 5 g dans la présente étude étaient inférieurs aux 60 % estimés en utilisant des bandes de jute à la même dose dans une expérience précédente, qui a été menée en utilisant la méthode d'atterrissage dans tout le compartiment SFS [27 ]. Un EP de 60% a été reproduit dans une expérience de terrain et de semi-terrain menée au Kenya [47]. La différence des PE peut s'expliquer par la différence de volume entre le I-LACT et le compartiment semi-champ. Le volume de l'I-LACT dans lequel les moustiques ont été relâchés était de 75,6 m3, tandis que le plus grand volume de 1228 m3 de chaque compartiment semi-terrain permettait aux moustiques de s'éloigner davantage de la source de transfluthrine. De même, une étude menée pour mesurer la PE d'un répulsif topique dans le SFS (considéré ici comme un volume relativement faible) et sur le terrain (considéré ici comme un volume relativement important) a rapporté une PE plus élevée dans l'essai sur le terrain [15 ]. Ces résultats indiquent qu'il est probable que le risque de piqûres répétées par un moustique dans une zone à grand volume soit réduit car le moustique peut s'éloigner de l'hôte après être entré en contact avec la transfluthrine. Cela suggère également que, dans un espace plus petit, l'inhibition de l'atterrissage pourrait être sous-estimée, et l'incapacité sublétale et la mortalité pourraient être surestimées, car les modes d'action dépendent de la dose, la mortalité survenant à des doses plus élevées ou à un temps d'exposition plus long [22].

Le PE était légèrement plus élevé pour les méthodes d'atterrissage et de piqûre pour les moustiques Aedes par rapport aux moustiques Anopheles. Ces différences de protection peuvent avoir été en partie dues aux différences de température ambiante au moment où les deux expériences ont été menées. La température ambiante était légèrement plus basse (25 °C) dans l'expérience nocturne avec les moustiques anophèles que lors de l'expérience menée le matin avec les moustiques Aedes (27 °C). Cependant, ces températures se situent dans la plage, c'est-à-dire 21-30 °C, à laquelle l'effet de la transfluthrine est optimal [31]. Les futures expériences devraient être conçues pour évaluer l'efficacité des émanateurs traités à la transfluthrine à différentes températures, et les conditions environnementales devraient toujours être prises en considération dans les analyses. Bien que la vitesse du vent à l'intérieur du SFS n'ait pas pu être mesurée dans la présente étude car elle était inférieure à la limite de détection de l'anémomètre utilisé, il est possible que, dans des conditions de mouvement d'air plus important et de température plus basse, un PE inférieur soit atteint en utilisant le même type d'émanateur et les mêmes dosages que ceux utilisés ici. Dans certaines études, une évaporation plus cohérente d'un pyréthrinoïde volatil entre les répétitions est obtenue grâce à l'utilisation d'un ventilateur [43], et la cohérence du taux d'évaporation d'un pyréthrinoïde testé est une considération importante pour les futurs essais d'émanateurs ambiants.

L'inhibition alimentaire d'An. gambiae ss, An. funestus et Ae. aegypti en présence de transfluthrine a été sous-estimée par la méthode HLC, et l'ampleur de la différence entre l'atterrissage et la piqûre variait selon les espèces et les doses de transfluthrine testées dans cette étude. Le PE calculé pour les méthodes d'atterrissage ou de morsure n'a montré aucun biais systématique et était généralement en accord lorsqu'il était testé avec le diagramme de Bland – Altman, avec un meilleur accord à des concentrations plus élevées de transfluthrine, qui offraient également un PE plus élevé. Par conséquent, l'une ou l'autre méthode peut être utilisée pour évaluer l'EP personnelle des pyréthroïdes volatils, avec la mise en garde que les résultats peuvent varier en raison de la stochasticité inhérente aux expériences entomologiques, une plus grande variabilité se produisant lorsque les interventions offrent une efficacité moindre. Les résultats rapportés ici indiquent que le HLC peut être utilisé comme indicateur de l'EP personnelle pour l'évaluation des pyréthrinoïdes volatils, en particulier lorsque les difficultés associées au comptage des moustiques nourris sur le terrain sont prises en compte.

Toutes les données générées ou analysées au cours de cette étude sont incluses dans cet article publié et son dossier complémentaire.

Intervalle de confiance

Concentration discriminante

Concentré émulsifiable

Insecticide ciblé placé sur l'avant-toit

Émanateur passif de transfluthrine autonome

Prise d'atterrissage humaine

Essai en grande chambre ambiante d'Ifakara

Comité d'examen institutionnel

Efficacité protectrice

Humidité relative

Système semi-champ

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Nous tenons à remercier Frank Tenywa et Athuman Kambagha pour avoir établi la colonie de moustiques Aedes aegypti dans l'insectarium à des fins expérimentales. Bayer Crop Protection a aimablement fait don de la transfluthrine utilisée dans ces expériences. Nous remercions le directeur général de l'Institut national de recherche médicale pour l'autorisation de publier ce manuscrit.

Ifakara Health Institute a couvert les coûts des expériences. Les salaires de MMT, SJM et AS ont été financés grâce à une subvention de l'Innovative Vector Control Consortium (IVCC). L'IVCC tient à remercier la Fondation Bill et Melinda Gates et UK Aid comme sources de financement du projet push-pull.

Unité de test des produits de lutte antivectorielle, Ifakara Health Institute, PO Box 74, Bagamoyo, Tanzanie

Invité Mohamed Tambwe, Ummi Abdul Kibondo, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore, Ahmed Mpelele, Rajabu Mashauri & Sarah Jane Moore

Département d'épidémiologie et de santé publique, Institut tropical et de santé publique suisse, Kreuzstrasse 2, 4123, Allschwill, Bâle, Suisse

Invités Mohamed Tambwe, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore et Sarah Jane Moore

Université de Bâle, Petersplatz 1, 4001, Bâle, Suisse

Invités Mohamed Tambwe, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore et Sarah Jane Moore

Telethon Kids Institute, Perth, Australie

Adam Sadler

London School of Hygiene and Tropical Medicine, Keppel Street, Londres, WC1E 7HT, Royaume-Uni

Olukayode Ganiu Odufuwa

Nelson Mandela African Institution of Science and Technology (NM-AIST), PO Box 447, Tengeru, Tanzanie

Sarah Jane Moore

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MMT et SJM : ont conçu et conçu l'étude. MMT et RM : ont supervisé l'expérience semi-terrain, les volontaires et la collecte de données, et effectué le test de sensibilité. MMT, AS, UAK et SJM : ont analysé les données. MMT : a rédigé le manuscrit. AS, OGO et SJM : révision du manuscrit. MMT et JDM : ont conçu le FTPE et le I-LACT. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit final.

Correspondance à l'invité Mohamed Tambwe.

Les volontaires qui ont participé à cette expérience étaient des employés de l'Ifakara Health Institute, formés et compétents dans la collecte des moustiques. Ils ont été recrutés volontairement par consentement éclairé écrit après que les risques et les avantages de l'étude, et leur droit de se retirer de l'étude à tout moment sans aucune conséquence, leur aient été clairement expliqués. Tous les moustiques utilisés dans cette expérience ont été élevés en laboratoire et indemnes d'arboviroses. L'étude a été approuvée par l'Ifakara Health Institute Review Board (certificat n° 024-2016) et le National Institute for Medical Research, Tanzanie (certificat NIMR/HQ/R.8a/Vol.IX/2381).

Les auteurs déclarent n'avoir aucun intérêt concurrent. SJM, UA et OGO effectuent sous contrat une évaluation des produits de divers types d'outils de lutte antivectorielle, y compris les pyréthrinoïdes volatils.

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Réimpressions et autorisations

Tambwe, MM, Kibondo, UA, Odufuwa, OG et al. Les captures humaines au débarquement fournissent une mesure utile de l'efficacité protectrice pour l'évaluation des répulsifs spatiaux à base de pyréthroïdes volatils. Vecteurs parasites 16, 90 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05685-5

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Reçu : 12 octobre 2022

Accepté : 25 janvier 2023

Publié: 07 mars 2023

DOI : https://doi.org/10.1186/s13071-023-05685-5

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